Dark SlayeR отправляет обычного школьника в иную реальность, спасая его от преследующих кланов драконов. Перемещение между мирами организует тёмная волшебница Виолетта, которая становится проводником и защитницей героя. Она уверена, что юноша — перерождение легендарного Майерса, и делает такой вывод, увидев кулон на его шее. Это событие запускает путешествие по незнакомому фэнтезийному миру, движимое навязанной судьбой и инстинктом выживания.

Геймплей игры Dark SlayeR строится на исследовании чужого мира и тактических сражениях. Бои используют гибридную систему с пошаговыми элементами и динамикой реального времени, что требует от игрока стратегического мышления и быстрой адаптации. Вам предстоит собрать отряд из четырёх персонажей, выбирая их из постоянно пополняющегося списка союзников, встречаемых по ходу основного сюжета. Каждый герой обладает уникальным классом и набором способностей, открывая широкие возможности для синергии в бою. Исследование мира ничем не ограничено, позволяя свободно путешествовать по регионам для выполнения миссий.

Каждый новый союзник развивается по собственной траектории благодаря системе прокачки индивидуальных характеристик и умений. Глубокую настройку предлагает и система экипировки: в этой ролевой игре доступны сотни видов оружия, доспехов и аксессуаров, которые можно найти или улучшить. Материалы, собранные во время путешествий, используются в системе крафта для создания более мощного снаряжения и расходников. Система питомцев добавляет верных компаньонов, помогающих как в сражениях, так и в исследовании мира. Сюжетную канву формируют многочисленные основные и побочные задания.