The Summoner's Sky приглашает в экспедицию по царству парящих островов. В этой игре игроку предстоит путешествие по небесным территориям, где его главным помощником выступает Книга Призыва – уникальный артефакт. Этот предмет позволяет главному герою повелевать сущностями в столкновениях с разнообразными созданиями. Исследование каждого острова зависит от решений протагониста и не ограничено временем суток или погодой, что дает свободу в прокладывании пути, формируемого его действиями. Итоговое состояние мира в The Summoner's Sky целиком определяется поступками персонажа.

Чтобы собрать отряд, протагонист находит и разрушает особые Кристаллы, что позволяет вербовать существ в свою команду. Сражения с монстрами происходят в реальном времени: призванные союзники автоматически вступают в бой. Главный герой также участвует в схватках, используя зачарованный меч для прямых атак. Удары этим клинком наносят урон противникам, что помогает продлить время активности призванных созданий, а также позволяют усиливать или исцелять союзников прямо во время битвы.

Прогресс в игре открывает возможность улучшать способности персонажа с помощью предметов, найденных в путешествиях. Можно усиливать такие атрибуты, как Живучесть, Атака, Песня, Эссенция, Магия и Дух. Призванные союзники тоже развиваются, наращивая силу через участие в битвах и одержанные победы. Взаимодействия с новыми персонажами и другими странниками помогают раскрыть детали истории семи парящих островов. Эти встречи проливают свет на основополагающие элементы этого воздушного мира и ведут к одному из нескольких финалов, которые напрямую отражают сделанный в ходе игры выбор.