В Twinkleby общество космических Соседей населяет архипелаг парящих островов. Ключевая задача — составлять карты этих мест и строить детализированные диорамы-кварталы. Продвижение по звёздной карте открывает новые острова, а собранные фрагменты указывают путь к скрытым областям. По мере заселения локаций растёт коллекция мебели и декора, позволяя создавать уникальные миры в стилистике от готики до романтики.
Управление инвентарём в Twinkleby построено на механике, позволяющей возвращать ненужные предметы на склад, просто выбрасывая их в космос. Это относится как к декору, так и к жителям: выселение соседа сводится к сбрасыванию его багажа с края локации. Этих обитателей, обладающих уникальными чертами и разной степенью редкости, привлекают обставленные дома. Если сделать их счастливыми, игрок получит награды, включая ключи, картины и Стеллары, но их уход можно спровоцировать в любой момент.
Игрок получает прямой контроль над атмосферой каждой диорамы. Настройка задников, освещения и погодных циклов формирует саундтрек острова, меняя общее настроение. Стеллары — валюта из падающих звёзд — можно заработать, осчастливив жителей, или найти при помощи секретных действий, а затем потратить в антикварной лавке на редкие вещи. Кроме того, с неба иногда падают сундуки, предоставляя ещё один источник добычи для пополнения каталога объектов в этой игре.