Whimside представляет собой симулятор, который работает в нижней части экрана вашего компьютера, не мешая другим задачам. Основная цель игры — находить и собирать существ, известных как Whимлинги. Игроки могут скрещивать двух таких существ, чтобы получать новые, процедурно генерируемые виды. Этот процесс гибридизации служит ключевым механизмом прогресса, открывая новые зоны для исследования и расширяя набор украшений для личного уголка. Игра Whimside создана для того, чтобы в неё можно было заглядывать в течение дня в любом удобном темпе.

Исследование — это сердцевина геймплея Whimside, а новые биомы открываются по мере пополнения вашей коллекции существ. Каждая уникальная среда содержит собственный набор предметов и видов, которые можно добавить в свой каталог. По мере продвижения вы также получите доступ к разнообразным декоративным элементам. Эти предметы позволяют обустроить на экране персональную зону, где будут жить ваши любимые Whимлинги, оставаясь видимой, пока вы работаете или развлекаетесь за компьютером.

Проект также включает интеграцию с платформой Twitch, специально разработанную для стримеров. Эта функция позволяет зрителям напрямую взаимодействовать с игрой, не прибегая к текстовым командам. Активность аудитории приносит стримеру внутриигровые награды и помогает в поиске определённых Whимлингов. Кроме того, система может автоматически давать имена существам, основываясь на никах самых активных зрителей. Особые события в чате, такие как хайп-трейны, запускают соответствующие события и в самой игре.