Dreams of Aether представляет собой сборник множества микроигр, где каждая задача требует быстрого решения. Сюжет игры разворачивается вокруг бесконечного кошмара, из которого персонажи не в силах пробудиться, затягивающего всех в свою воронку. Герои из мира Эфира, такие как Зеттерберн, Оркейн, Пайрвинг и Флорпиан, существуют в этой реальности, где всё отличается от привычных законов. Их взаимодействия напрямую влияют на ход событий в общем сне.

В центре повествования Dreams of Aether находится Абса, Архитектор Бурь с далекого Пика Бурь, оказавшаяся в ловушке этого нескончаемого мира грёз. Она сталкивается с явлениями, бросающими вызов обычному порядку вещей, и начинает сомневаться в реальности происходящего и своем месте в ней. Ее путешествие сквозь это подсознательное пространство наполнено сбивающими с толку ощущениями и странными феноменами, вроде внезапного появления пиньяты, без мгновенных объяснений. Сюжет игры следует за её попытками осмыслить ситуацию.

Игроки погружаются в короткие, длящиеся секунды, эпизоды геймплея, требующие мгновенной реакции на различные стимулы. Действия включают удары, взмахи крыльями и перемещения, чтобы справляться с чередой вызовов на пяти уникальных уровнях с нарастающей сложностью. Помимо основной истории, неограниченные режимы для каждого этапа позволяют игрокам стремиться к рекордам, продолжая своё прохождение этой увлекательной игры. Взаимодействия между звероподобными существами также раскрываются в рамках развивающихся сюжетных линий проекта на разных его стадиях.