ECHOLOCAUTION погружает в ночной мир, в котором геймеры ориентируются при помощи звука. Под контроль даётся небольшая летучая мышь, чьё основное занятие — охота на насекомых от заката до рассвета. Ключевая механика геймплея завязана на испускании ультразвуковых волн, освещающих тёмное окружение. Такая эхолокация выявляет как источники пропитания, так и скрытые угрозы. Задача каждого забега — поглотить как можно больше добычи до наступления утра, полагаясь на слух для поиска еды и избегания опасностей.

Каждая вылазка в ECHOLOCAUTION представляет собой двухминутный раунд на набор очков. Баллы начисляются за поедание насекомых, а за уничтожение всех подсвеченных одним эхо-импульсом целей даются комбо-бонусы. Во время поиска пищи игрок должен уклоняться от сов, предугадывая траектории их полёта. Выживание и получение максимального счёта зависят от аккуратного маневрирования и контроля над ограниченным запасом сил. Главная задача — установить личный рекорд, действуя эффективно и осмотрительно.

После каждого вылета протагонист возвращается в общую пещеру, служащую центральной локацией. Это убежище населяют разные неигровые персонажи, среди них — мать-крылан и трое белых мышат-близнецов. По мере прохождения игры открываются новые виды рукокрылых, например, двухцветный кожан или ушан. Они тоже поселяются в общем доме, давая повод для общения. В ходе вылазок геймер может находить и коллекционировать сокровища — предметы из внешнего мира, вызывающие у зверьков неподдельный интерес.