Letifer представляет историю главной героини — наполовину человека, наполовину демона, стремящейся переломить свою судьбу в противостоянии с силами ада. Эта игра мастерски объединяет механики твин-стик и арена-шутера в рамках жанра рогалик с глубокой системой прогрессии. Игрокам предстоит погрузиться в динамичные схватки, где постоянное движение и меткая стрельба — ключ к победе над полчищами врагов и опасностями локаций. Основу геймплея Letifer составляют Ритуалы — особые испытания в различных игровых зонах.

За успешное прохождение Ритуалов в игре начисляются валюта и материалы, необходимые для постоянного улучшения героини и ее снаряжения на центральной базе. Хаб служит не только арсеналом, но и местом для диалогов со спутниками: механиком Амабель, экспертом по темной магии Орсоном и вампиром Люсьеном, который обеспечивает ресурсную поддержку. Для победы в испытаниях важны не только правильно подобранные улучшения, но и мастерство игрока — меткость, своевременные увороты и точные рывки.

Взаимодействие с персонажами на базе позволяет глубже погрузиться в детали мира и получить помощь в путешествии. Сражения требуют отличной реакции, чтобы маневрировать среди лавины вражеских снарядов и вести прицельный огонь. Главное оружие, Анима, обладает несколькими открываемыми формами, каждая из которых меняет стиль боя и предлагает уникальные типы атак. Летифер в битвах сопровождает Демонический Дрон X9 — боевой спутник с собственной веткой развития. Во время забегов также можно находить Эффигии — артефакты, дающие временные усиления или навсегда меняющие характеристики героини.